Dexter Stardust spielt in einer dystopischen Zukunft, in der die Vrisians, eine robotische Rasse vom Planeten X, nahezu alles Leben auf der Erde ausgelöscht haben. Auf wunderbare Weise überlebt Dexter Stardust die katastrophalen Ereignisse, und zwanzig Jahre später erhält er eine unerwartete Nachricht, die enthüllt, dass er der Schlüssel ist, um nicht nur die Menschheit zu retten, sondern auch die Vrisians zu erlösen. Das Spiel entfaltet sich über fünf verschiedene Episoden, die jeweils einzigartige Missionen, Charaktere und immersive Atmosphären bieten, die zusammen eine größere Erzählung weben. Die Spieler müssen die verborgenen Wahrheiten der Vergangenheit eines geheimnisvollen Roboters aufdecken und sich auf eine Quest begeben, um das bevorstehende Unheil zu verhindern, das beide Welten bedroht.