Moonlighter enthüllt das Abenteuer eines unternehmerischen Charakters, der während einer archäologischen Ausgrabung auf eine verborgene Sammlung interdimensionaler Tore stößt. Diese alten Portale verbinden sich mit außergewöhnlichen Reichen, die mit verlorenen Schätzen gefüllt sind, die darauf warten, entdeckt zu werden. Die Spieler übernehmen die Rolle des Protagonisten und balancieren den Nervenkitzel der Dungeonausforschung mit den Verantwortungen, einen Laden zu Hause zu führen. Indem sie mit den einheimischen Bewohnern interagieren, gegen verschiedene Feinde kämpfen und Schätze sammeln, sucht der Charakter nicht nur nach Wohlstand, sondern begibt sich auch auf eine Reise der Entdeckung und persönlichen Entwicklung, während er Fähigkeiten und Verbündete auf dem Weg nurturiert, um Großes zu erreichen.