"Whispers of a Machine" entfaltet sich in einer dunklen, futuristischen skandinavischen Landschaft, in der die Spieler die Rolle von Faith übernehmen, einer cybernetisch verbesserten Ermittlerin, die eine Reihe von mysteriösen Morden untersucht. Während sie tiefer in den Fall eintaucht, entdeckt Faith eine geheime Gruppe mit dem Bestreben, eine illegale Superintelligenz zu erschaffen. Mit der Hilfe einer hochmodernen Nanosubstanz namens Blue navigieren die Spieler durch eine Reihe komplexer Prüfungen und moralischer Dilemmata, die letztendlich zu verschiedenen Enden führen, die von den Wahrheiten geprägt sind, die Faith auf ihrem Weg aufdeckt. Das Spiel vereint Elemente von Geheimnis und Technologie und fordert die Spieler heraus, das Rätsel zu lösen, während sie mit den ethischen Implikationen von künstlicher Intelligenz ringen.