Whispers of a Machine berlangsung di sebuah landscape Skandinavia yang gelap dan futuristik di mana pemain mengambil peran sebagai Faith, seorang penyidik yang ditingkatkan secara sibernetik yang menangani serangkaian pembunuhan misterius. Saat dia menyelami lebih dalam kasus ini, Faith mengungkap sebuah kelompok rahasia dengan aspirasi untuk menciptakan superintelligence ilegal. Dengan bantuan suatu nanosubstansi mutakhir bernama Blue, pemain menavigasi serangkaian ujian kompleks dan dilema moral, yang pada akhirnya mengarah ke berbagai akhir yang dibentuk oleh kebenaran yang ditemukan Faith di sepanjang jalan. Permainan ini menggabungkan elemen misteri dan teknologi, menantang pemain untuk memecahkan teka-teki sambil bergulat dengan implikasi etis dari kecerdasan buatan.