Whispers of a Machine si sviluppa in un paesaggio scandinavo oscuro e futuristico, dove i giocatori interpretano il ruolo di Faith, un'investigatrice potenziata ciberneticamente che affronta una serie di omicidi misteriosi. Man mano che si addentra nel caso, Faith scopre un gruppo clandestino con aspirazioni di creare una superintelligenza illegale. Con l'assistenza di una nanosostanza all'avanguardia chiamata Blue, i giocatori affrontano una serie di prove complesse e dilemmi morali, che portano infine a diversi finali plasmati dalle verità che Faith scopre lungo il cammino. Il gioco mescola elementi di mistero e tecnologia, sfidando i giocatori a risolvere l'enigma mentre si confrontano con le implicazioni etiche dell'intelligenza artificiale.